El estudio de la dieta en aves rapaces es importante para comprender aspectos de su ecología y conservación.  Para ello es importante conocer los diferentes métodos y sus sesgos asociados, para realizar una aproximación correcta de su comportamiento alimenticio.

Los sesgos asociados a diferentes métodos para cuantificar la amplitud de la dieta en Rapaces han sido objeto de estudio en varias especies de especies de rapaces, como en Águila real (Aquila chrysaetos), Águila perdicera (Aquila fasciata), Águila calva (Haliaaetus leucocephalus), Aguilucho pálido (Circus cyaneus) entre otras rapaces (Collopy 1983, Mersmann et al., 1992, Real 1996, Redpath et al., 2001).  De los diferentes métodos, la observación directa proporciona una mejor información, pero para ello hay que invertir mucho tiempo en su monitorización y eso a veces no es posible. La mayoría de trabajos sobre la dieta en rapaces, están basados en el análisis de egagrópilas  y de restos de presas. Actualmente se han desarrollado nuevas metodologías basadas en el estudio de isótopos estables (SIAR) obtenido de las plumas, pero este tipo de estudios son aún muy costosos económicamente  y no están al alcance de todos los investigadores.

En cuanto al método de la observación directa, muchos autores coinciden que es el más efectivo, pero está condicionado a la disponibilidad de tiempo y a otros factores como la distancia de observación al nido, a como entra el adulto que lo transporta o al tamaño de la presa.  Con este método se tiende a sobrestimar las presas grandes y subestimar las de tamaño medio o pequeñas, como puede ocurrir con los pequeños mamíferos, aves paseriformes o incluso anfibios.  Para minimizar estos sesgos se proponen diferentes soluciones, (Simmons,et.al. 1991)  sugieren que para el African Marsh-Harried (Circus ranivorus) propone combinar el análisis de egagrópilas y restos, sin embargo (Redpath, et. al., 2001) para Aguilucho pálido (Circus cyaneus) sugiere que los datos combinados egagrópilas y restos no eliminaban los sesgos y que las egagrópilas son útiles para determinar la variedad de presas, pero que las observaciones directas son necesarias para eliminar los sesgos.  Para el águila perdicera (Real, 1996) propone un análisis de egagrópilas, con esta especie también se han realizado trabajos comparando los resultados obtenidos con el análisis de isótopos estables y de egagrópilas (Resano – Mayor, et. al. 2014) concluyo que a nivel poblacional las estimas promedio de consumo de presas fueron similares según el análisis de egagrópilas que el SIAR, pero a nivel territorial el SIAR.

Con el Águila imperial ibérica se realizo un trabajo de la dieta durante el período de reproducción (Sánchez, et. al. 2018) en el que se obtuvieron 5.899 presas, siendo esta la investigación sobre la dieta de esta rapaz durante el período reproductivo con un mayor tamaño de muestra.  El objetivo de este trabajo era comparar los diferentes métodos de obtener la dieta y conocer los sesgos entre ellos, se utilizaron la observación directa en nido, análisis de egagrópilas  y la recogida de restos de presa debajo del nido y comprobar si el agrupamiento del resultado de análisis de egagrópilas y los restos de presas (según se propone en diferentes trabajos) podría eliminar o reducir los sesgos a los que se puede someter el estudio de la dieta de esta rapaz.

Por ser de una especie en peligro de extinción muy sensible a las alteraciones humanas (González, et al. 2006), los autores de este trabajo fueron muy cuidadosos a la hora de recoger los datos de campo, con el fin de no interferir en la reproducción de los territorios de muestreo.  Para la observación directa y la realizaron observadores muy experimentados en la monitorización de nidos de esta especie y con varias miles de horas de observación, utilizaron telescopios 20-60×77 desde puntos de observación fijos a una distancia de entre 800 y 1000 metros, y la recogida de egagrópilas y restos se realizó cuando los pollos ya llevaban al menos 3 semanas fuera del nido.  El Águila imperial ibérica es una rapaz especialista, basa su dieta en el conejo de campo (Oryctolagus cuniculus) sin embargo su espectro trófico es amplio, en su dieta durante el período reproductor  se han descrito más de 89 especies de vertebrados (González, 1991) entre los que se encuentran 20 especies de mamíferos, 64 especies de aves, 6 especies de reptiles y 1 especie de pez. 

Cuando se compararon los tres métodos utilizados (Sánchez, et. al. 2018). Con  la observación directa se identificaron 4,487 presas, el 93.7% fueron mamíferos, el 5.08% fueron aves y el 0.4% fueron anfibios/reptiles.  De las 997 presas identificadas en egagrópilas el 66.6% fueron mamíferos, el 32.90% fueron aves  y el 0.5% fueron anfibios/reptiles.  De los 415 restos de presa identificados el 29.9% fueron mamíferos, el 68.7% fueron aves y el 1.4% fueron anfibios/reptiles.  Se encontraron diferencias significativas entre las presas y los datos de egagrópilas y los datos de restos de presas. En los análisis de egagrópilas y los restos se sobrestimaron las aves y subestimaron los mamíferos.

Cuando se analizaron los resultados en base a categorías por peso también se encontraron diferencias significativas, en los restos y egagrópilas se subestimaron la presas grandes > 600 gr. y se sobrestimaron presas medianas y pequeñas < 599 gr.

Los autores identificaron 72 taxones, 43 como presas aportadas al nido, 42 en egagrópilas y 45 en los restos de presas y encontraron diferencias significativas entre las categorías de presas (aves, mamíferos y reptiles/anfibios).  De un total de 56 especies de aves identificadas,  con el método de la observación directa se identificaron 32, en los análisis de egagrópilas se identificaron 31 y en los restos de presas 37. En mamíferos se identificaron 13 especies, con la observación directa fueron 8, mediante el análisis de egagrópilas 9 y con los restos se identificaron 7.  De reptiles se identificaron 2 especies y  ambas fueron observadas en cada uno de los diferentes métodos utilizados.  De anfibios solo se  identifico  1 especies y solo mediante la observación directa.  El número medio de especies identificadas por familia detectada no fue significativamente diferente entre los tres métodos, sin embargo la mayor amplitud trófica fue indicada usando el método de identificación de restos de presa.

Este trabajo sugiere que la combinación de los resultados del análisis de egagrópilas más los restos de presas no reduce significativamente los sesgos.  Sin embargo a pesar de ello, si no es posible utilizar el método de la observación directa, el método con el que se obtienen resultados más cercanos, es el análisis de egagrópilas sin combinarlo con los restos de presas.  En los restos de presas las grandes > de 600 gr. fueron sobrestimados mientras que las presas pequeñas < 300 gr. fueros subestimados. Otro resultado no esperado es que los mamíferos fueron subestimados en egagrópilas y en restos, los autores sugieren que simplemente puede deberse a que en la observación directa, es más fácil observar los mamíferos y especialmente los conejos y por ello utilizando este método, se pueden sobrestimar respecto a presas pequeñas como los passeriformes. 

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Referencias bibliográficas / Bibliographic references.

Collopy, M.W. 1983: A comparison of direct observations and collections of prey remains in determining the diet of Golden eagle. — Journal of Wildlife Management 47: 360–368.  

González, L. M., Arroyo, B. E., Margalida, A., Sánchez, R., & Oria, J. 2006: Effect of human activities on the behaviour of breeding Spanish imperial eagles (Aquila adalberti): management implications for the conservation of a threatened species. Animal Conservation, 9(1), 85-93.

Mersmann, T.J., Buehler, D.A., Fraser, J.D. & Seegar, J.K.D. 1992: Assessing bias in studies of Bald Eagle food habits. — Journal of Wildlife Management 56:73–78.  

Real, J. 1996: Biases in diet study methods in the Bonelli’s eagle. — Journal of Wildlife Management 60: 632– 638. 

Redpath, S.M., Clarke, R., Madders, M. & Thirgood. S.J. 2001: Assessing raptor diet: comparing pellets, prey remains, and observational data at Hen Harrier nests. — Condor 103:184–188. 

Sánchez, R., Margalida, A., González, L. M., & Oria, J. 2008: Biases in diet sampling methods in the Spanish Imperial Eagle Aquila adalberti. Ornis Fennica, 85(3), 82-89.

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The study of raptor diet; Biases in the sampling methods of the diet of the Iberian imperial eagle

The study of the diet in raptors is important to understand aspects of its ecology and conservation. For this it is important to know the different methods and their associated biases, to make a correct approximation of they’re feeding behavior.

The biases associated with different methods to quantify the breadth of diet in raptors have been studied in several species of raptors, such as Golden Eagle (Aquila chrysaetos), Bonelli’s Eagle (Aquila fasciata), Bald Eagle (Haliaaetus leucocephalus) , Warble Harrier (Circus cyaneus) among other raptors (Collopy 1983, Mersmann et al., 1992, Real 1996, Redpath et al., 2001). Of the different methods, direct observation provides better information, but for this you have to invest a lot of time in your monitoring and that sometimes is not possible. The majority of works on raptor diets are based on the analysis of pellets and prey remains. Currently, new methodologies based on the study of stable isotopes (SIAR) obtained from feathers have been developed, but these types of studies are still very costly and are not available to all researchers.

Regarding the method of direct observation, many authors agree that it is the most effective, but it is conditioned to the availability of time and other factors such as the observation distance to the nest, as the adult who carries it or the size of the dam. This method tends to overestimate large prey and underestimate medium-sized or small prey, as can occur with small mammals, passerines or even amphibians. To minimize these biases, different solutions are proposed (Simmons, et.al., 1991) suggest that for the African Marsh-Harried (Circus ranivorus) propose to combine the analysis of pellets and remains, however (Redpath, et al., 2001 ) for Pale eagle (Circus cyaneus) suggests that combined data egagropylars and residues do not eliminate biases and that egagropylars are useful for determining the variety of prey, but that direct observations are necessary to eliminate biases. For the Bonelli’s eagle (Real, 1996) proposes an analysis of pellets, with this species have also done work comparing the results obtained with the analysis of stable isotopes and egagropyla (Resano – Mayor, et al., 2014) I conclude that a population level the average consumption estimates of dams were similar according to the analysis of pellets that the SIAR, but at a territorial level the SIAR.

With the Iberian imperial eagle was performed a work of the diet during the breeding period (Sanchez, et al., 2018) in which 5,899 prey were obtained, this being the research on the diet of this raptor during the reproductive period with a Larger sample size. The aim of this work was to compare the different methods of obtaining the diet and to know the biases among them, direct observation in nest, analysis of pellets and the collection of remains of prey under the nest and check whether the grouping of the result of analysis of pellets and the remains of prey (as proposed in different works) could eliminate or reduce the biases to which the study of the diet of this raptor can be subjected.

Being an endangered species very sensitive to human alterations (González, et al., 2006), the authors of this work were very careful when collecting the field data, in order not to interfere in the reproduction of the sampling territories. For direct observation, 20-60×77 telescopes were used from fixed observation points at a distance of between 800 and 1000 meters, and the collection of pellets and debris was carried out when the chicks had been out of the nest for at least 3 weeks. The Iberian imperial eagle is a specialist raptor, bases its diet on the field rabbit (Oryctolagus cuniculus) however its trophic spectrum is broad, in its diet during the reproductive period more than 89 species of vertebrates have been described (González, 1991) among which are 20 species of mammals, 64 species of birds, 6 species of reptiles and 1 species of fish.

Being an endangered species very sensitive to human alterations (González, et al., 2006), the authors of this work were very careful when collecting the field data, in order not to interfere in the reproduction of the sampling territories. For direct observation and by very experienced observers in the monitoring of nests of this species and with several thousand hours of observation, they used 20-60×77 telescopes from fixed observation points at a distance of 800 to 1000 meters, and the collection of pellets and remains was made when the chickens had been out of the nest for at least 3 weeks. The Iberian imperial eagle is a specialist raptor, bases its diet on the field rabbit (Oryctolagus cuniculus) however its trophic spectrum is broad, in its diet during the reproductive period more than 89 species of vertebrates have been described (González, 1991) among which are 20 species of mammals, 64 species of birds, 6 species of reptiles and 1 species of fish.

When the three methods used were compared (Sánchez, et al., 2018). With direct observation, 4,487 dams were identified, 93.7% were mammals, 5.08% were birds and 0.4% were amphibians / reptiles. Of the 997 dams identified in pellets, 66.6% were mammals, 32.90% were birds and 0.5% were amphibians / reptiles. Of the 415 prey remains identified, 29.9% were mammals, 68.7% were birds and 1.4% were amphibians / reptiles. Significant differences were found between the dams and the data of pellets and the data of remains of prey. In the analyzes of pellets and remains, birds were overestimated and mammals underestimated. 

When the results were analyzed on the basis of categories by weight, significant differences were also found, in remains and pellets, the large dams> 600 gr. were underestimated and medium and small prey were overestimated <599 gr.

The authors identified 72 taxa, 43 as prey contributed to the nest, 42 in egagropylars and 45 in the remains of prey and found significant differences between the categories of prey (birds, mammals and reptiles / amphibians). Of a total of 56 species of birds identified, 32 were identified with the direct observation method, 31 were identified in the analyzes of egagropylae, and 37 were identified in the remains of prey 37. In mammals, 13 species were identified, with direct observation 8 , through the analysis of pellets 9 and with the remains were identified 7. From reptiles, 2 species were identified and both were observed in each of the different methods used. Of amphibians only 1 species was identified and only by direct observation. The mean number of species identified per family detected was not significantly different among the three methods, however the greater trophic amplitude was indicated using the method of identification of prey remains.

This work suggests that the combination of the results of the analysis of pellets plus prey remains does not significantly reduce biases. However, despite this, if it is not possible to use the method of direct observation, the method with which closest results are obtained, is the analysis of pellets without combining it with the remains of prey. In the remains of prey large> 600 gr. they were overestimated while small prey <300 gr. You were underestimated. Another unexpected result is that mammals were underestimated in pellets and remains, the authors suggest that it can simply be that in direct observation, it is easier to observe mammals and especially rabbits and therefore using this method, can be overestimated with respect to small prey such as passerines.

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